Co oznacza tajemniczo brzmiące pojęcie „dysbiozy”?

Dysbioza to zaburzenie delikatnej równowagi pomiędzy miliardami mikroorganizmów naszej ludzkiej mikrobioty a ich dobrymi relacjami z naszym organizmem. Predyspozycje genetyczne, niezbilansowana dieta, antybiotyki itd. – istnieje wiele różnych czynników powodujących dysbiozę. Obecnie badania naukowe wykazują, że dysbioza mikrobioty jelitowej (najczęściej badanej), ale także innych naszych mikrobiot, takich jak mikrobiota pochwy, skóry czy płuc, jest związana z różnymi chorobami, od zespołu jelita drażliwego po zaburzenia metaboliczne, takie jak otyłość, poprzez przewlekłe zapalenie zatok i egzemę. W jaki sposób może dojść do zaburzenia równowagi mikrobioty? Jakie są konsekwencje dysbiozy dla naszego zdrowia? Jak przywrócić równowagę mikrobioty?

Wyjaśniamy!

Opublikowano 04 Listopad 2021
Zaktualizowano 23 Listopad 2023

O tym artykule

Opublikowano 04 Listopad 2021
Zaktualizowano 23 Listopad 2023

Co to jest dysbioza?

Najpierw przyjrzyjmy się samemu słowu: „dysbioza”. Etymologia tego naukowego terminu jest bardzo prosta! W języku greckim słowo bios oznacza „żywy”, a przedrostek dys- oznacza „zły”.

„Dysbioza” może być zdefiniowana jako zmiana w składzie i funkcjonowaniu mikrobioty. Zmiana ta jest wynikiem połączenia czynników środowiskowych i czynników specyficznych dla każdej osoby1.

Ponieważ mikroorganizmy kolonizują całe nasze ciało, dysbiozę można zaobserwować w przypadku:

  • Mikrobioty jelitowej: różne choroby zostały powiązane z dysbiozą jelit: biegunka związana z antybiotykami14, nieżyt żołądkowo-jelitowy17, kolka niemowlęca44
  • Mikrobioty skóry: dysbioza jest często związana ze stanami patologicznymi (trądzik45, atopowe zapalenie skóry46)
  • Mikrobioty pochwy: dysbioza pochwy jest związana z bakteryjnym zapaleniem pochwy1, kandydozą47, zmniejszoną płodnością48 lub wyższym ryzykiem przedwczesnego porodu1
  • Mikrobioty ENT (ucho, nos, gardło): różne choroby mogą być związane z brakiem równowagi mikrobioty jamy ustnej, małżowiny usznej lub nosogardzieli
  • Mikrobioty płucnej: dysbioza może przyczyniać się do rozwoju zimowych infekcji dróg oddechowych49, astmy50, mukowiscydozy51
  • Mikrobioty układu moczowego: opublikowane dotychczas badania wykazały rolę, jaką mikrobiota układu moczowego może odgrywać w infekcjach dróg moczowych52

Dysbioza nadciąga: niepokoje mikrobioty jelitowej 

 

Mikrobiota jelitowa jest główną mikrobiotą ludzkiego organizmu2. Zawiera co najmniej 1000 różnych gatunków3 mikroorganizmów, w tym bakterie, grzyby i wirusy. Grupa Firmicutes (która obejmuje znane nam „dobre bakterie”, pałeczki kwasu mlekowego) i grupa Bacteroidetes stanowią łącznie 70–90% bakterii w naszych jelitach2-4. Nasza mikrobiota zawiera również Actinobacteria, do których należą bifidobakterie, znane ze swoich dobroczynnych właściwości. Inne mikroorganizmy w naszej mikrobiocie mogą powodować choroby. Są one określane jako „potencjalne (sidenote: Patogen patogen to mikroorganizm, który powoduje lub może spowodować chorobę Pirofski LA, Casadevall A. Q and A: What is a pathogen? A question that begs the point. BMC Biol. 2012 Jan 31;10:6. ) ”, ale stanowią mniejszość2. Dysbioza objawia się jednym lub kilkoma zjawiskami:

  • Znacząca zmiana względnych proporcji głównych rodzin bakterii, w szczególności utrata pałeczek kwasu mlekowego i bifidobakterii5;
  • Liczba pożytecznych mikroorganizmów, normalnie obecnych w naszej mikrobiocie (tzw. „komensali”), ulega zmniejszeniu lub całkowitemu wyparciu1;
  • Zmniejsza się różnorodność mikroorganizmów w mikrobiocie – jest mniej różnych gatunków5;
  • Potencjalne patogeny obecne w mikrobiocie namnażają się1,5.

W rezultacie nasza mikrobiota jest osłabiona, a „złe” bakterie przejmują kontrolę nad „dobrymi”2. Mikrobiocie trudniej jest chronić organizm przed atakami i pełnić podstawowe funkcje związane z naszym zdrowiem i dobrym samopoczuciem 1,6.

1000 Składa się z co najmniej 1000 różnych gatunków mikroorganizmów.

Jak wygląda dysbioza?

Chociaż dysbioza sama w sobie nie jest uważana za chorobę, jest ona powiązana z różnymi problemami zdrowotnymi i może przyczyniać się do rozwoju lub zaostrzenia niektórych schorzeń.

Indywidualna specyfika zaburzeń równowagi mikrobioty

Dysbioza nie jest jednak pojęciem uniwersalnym, które można stosować do wszystkich osób i w każdych okolicznościach.1 Pod wpływem naszych genów oraz mikroorganizmów (definicja: żywe organizmy, które są zbyt małe, aby można je było zobaczyć gołym okiem.  Należą do nich bakterie, wirusy, grzyby, archeony, pierwotniaki itp. i są one powszechnie określane jako „ (sidenote: https://microbiologysociety.org/why-microbiology-matters/what-is-microbiology.html ) ”), które zasiedlają nasz organizm w pierwszych latach życia, skład naszej mikrobioty jest indywidualny. Różni się tak bardzo u poszczególnych osób jak odciski palców.7 Mikrobiota może jednak ulegać zmianom w zależności od naszego wieku, stanu zdrowia, czynników stresu, diety, miejsca zamieszkania, przyjmowanych leków itp.8 Dlatego każda osoba może mieć „swoją” dysbiozę, w przypadku gdy jej mikrobiota traci równowagę i nie funkcjonuje już prawidłowo w organizmie.1 

Czym jest więc zrównoważona mikrobiota?

Przedrostek „dys-” w słowie „dysbioza” jest przeciwieństwem „eu-” („dobry”) lub „sym-” („z”).  O „symbiozie” mówimy wtedy, kiedy nasza mikrobiota jest zdrowa – harmonijnie współdziała z naszym organizmem, a jej społeczność mikrobiologiczna jest zrównoważona1.

Istnieje wzajemna zależność pomiędzy miliardami mikroorganizmów, które zasiedlają mikrobiotę, i naszym organizmem9. Obie strony na tym korzystają – nasz organizm zapewnia „pożywienie i schronienie” mikroorganizmom mikrobioty, a one z kolei przyczyniają się do wielu ważnych funkcji naszego organizmu, takich jak trawienie, przyswajanie składników odżywczych, ochrona nieprzepuszczalności ściany jelita oraz walka z niepożądanymi drobnoustrojami2,8,10. Jest to prawdziwa praca zespołowa!

Różni mieszkańcy naszej mikrobioty, w tym potencjalne patogeny, występują w odpowiedniej liczbie i proporcjach, co umożliwia ich pokojowe współistnienie i pełnienie korzystnych funkcji w organizmie. Ta subtelna równowaga pomiędzy ekosystemami mikrobów naszego organizmu może jednak zostać zachwiana: eubioza przechodzi wtedy w dysbiozę8.

Co powoduje dysbiozę?

Jak sama nazwa wskazuje, dysbioza może być spowodowana wieloma różnymi, często wzajemnie powiązanymi, czynnikami.5 Wyszczególnijmy niektóre z nich:

Czynniki indywidualne, takie jak: 

  • predyspozycje genetyczne;1
  • wiek;11
  • niektóre choroby i urazy;1

Czynniki środowiskowe, takie jak:

  • przyjmowanie leków: antybiotyków, środków przeciwzapalnych itp;2,5
  • infekcje;12
  • styl życia: niezrównoważona dieta lub zmiany w diecie, stres, palenie tytoniu, niewłaściwa higiena itp.);1, 5, 8
  • zanieczyszczenie środowiska8

Co może powodować dysbiozę?

Antybiotykom: są niezastąpione, ale zaburzają naszą mikrobiotę

Antybiotyki są jednym z najważniejszych osiągnięć medycyny w XX wieku. Od czasu odkrycia penicyliny w 1928 roku uratowały życie milionom ludzi.13 Jednak niszcząc szkodliwe drobnoustroje, niszczą także „dobre” bakterie, zaburzając równowagę mikrobioty. Dysbioza wywołane antybiotykami może powodować skutki krótkoterminowe w postaci biegunki14 lub grzybicy pochwy.15 Podejrzewa się również, że wywołana antybiotykami dysbioza jelitowa może mieć długotrwałe skutki, zwłaszcza gdy antybiotyki są przyjmowane w dzieciństwie, poprzez zwiększenie ryzyka wystąpienia różnych chorób przewlekłych, takich jak otyłość czy alergie.16

Infekcjom: mikroby atakują!

Podczas infekcji, takich jak wirusowe zapalenie żołądka i jelit lub zatrucie pokarmowe salmonellą, drobnoustroje chorobotwórcze mogą zawładnąć ludzką mikrobiotą. Nie pochodzą one z mikrobioty, lecz ze środowiska zewnętrznego, przenoszone są np. przez brudne ręce lub zanieczyszczoną żywność. Infekcje te wywołują silną reakcję naszego układu odpornościowego objawiającą się zapaleniem jelit i biegunką. Wszystko to skutkuje nagłym zaburzeniem równowagi naszej flory jelitowej. Ponadto mikroby wywołujące infekcje mogą również sprzyjać rozwojowi innych potencjalnie patogennych bakterii obecnych w mikrobiocie. Infekcje prowadzą zatem do dysbiozy, którą wykorzystują wszystkie szkodliwe bakterie! 1,12,17,18 

Żywności: równowaga mikrobioty na naszych talerzach

To, co jemy, ma wpływ na naszą mikrobiotę przez całe życie. Nagła zmiana diety, zarówno pod względem składu, jak i ilości, może wywołać dysbiozę. Ale nie tylko: podczas gdy normalne zmiany w naszym jadłospisie z dnia na dzień prowadzą jedynie do przejściowych zmian w mikrobiocie, rodzaj spożywanych przez nas pokarmów może mieć trwały wpływ na ekosystem trawienny5 i w dłuższej perspektywie prowadzić do dysbiozy. Badania sugerują, że dieta w stylu zachodnim, bogata w tłuszcze, cukier i białko, może sprzyjać zaburzeniu równowagi mikrobioty jelitowej, podczas gdy zróżnicowana dieta bogata w owoce i warzywa może ją chronić.1,19

Antybiotyki

Ocaliły miliony osób, ale ich nadmierne i niewłaściwe stosowanie stanowi obecnie poważny problem dla zdrowia, szczególnie w zakresie oporności na antybiotyki i zaburzeń mikroflory jelitowej. Każdego roku WHO organizuje Światowy Tydzień Wiedzy o Antybiotykach (WAAW, ang. World Antibiotic Awareness Week), aby zwiększyć świadomość na temat oporności na środki przeciwdrobnoustrojowe. Obejrzyj stronę poświęconą tej tematyce. 

Antybiotyki: jaki wpływ na mikrobiotę i nasze zdrowie?

Ucz się więcej
Co to jest Światowy Tydzień Wiedzy o Antybiotykach?

Każdego roku od 2015 r. WHO organizuje Światowy Tydzień Wiedzy o Antybiotykach (WAAW, ang. World Antibiotic Awareness Week), którego celem jest zwiększanie świadomości dotyczącej globalnej oporności na leki przeciwdrobnoustrojowe.

Oporność na środki przeciwdrobnoustrojowe występuje, gdy bakterie, wirusy, pasożyty i grzyby zmieniają się na przestrzeni czasu i nie odpowiadają już na leki. W rezultacie lekooporności antybiotyki i inne leki przeciwdrobnoustrojowe stają się nieskuteczne, a wyleczenie zakażeń jest coraz trudniejsze lub niemożliwe, co zwiększa ryzyko rozprzestrzeniania się chorób, ich ciężkiego przebiegu oraz zgonu.

Niniejsza kampania, obchodzona w dniach 18–24 listopada, zachęca całe społeczeństwo, fachowy personel medyczny oraz decydentów do ostrożnego stosowania antybiotyków, leków przeciwwirusowych, przeciwgrzybiczych i przeciwpasożytniczych, aby zapobiec dalszemu wyłanianiu się oporności mikroorganizmów. 

Każda mikrobiota ma swoją własną dysbiozę i patologie

Dysbioza: przyczyna czy konsekwencja choroby?

Liczne badania porównujące mikrobiotę osób zdrowych i chorych wykazały, że dysbioza jest związana z różnymi przewlekłymi patologiami: chorobami jelit, takimi jak zespół jelita drażliwego czy choroba Leśniowskiego-Crohna, ale także z otyłością, alergiami, astmą i niektórymi nowotworami1. Jednak czy to dysbioza powoduje chorobę, czy choroba powoduje dysbiozę? Odpowiedź nie jest oczywista, a próba jej znalezienia motywuje naukowców do prowadzenia aktualnych badań.

W celu zgłębienia problemu naukowcy zainicjowali w 2019 roku Homo symbiosus, projekt badawczy mający na celu lepsze zrozumienie, dlaczego i w jaki sposób tak wiele chorób przewlekłych jest związanych z dysbiozą jelitową. Wysunęli hipotezę, że „zjawiska takie jak dysbioza jelitowa, namnażanie się drobnoustrojów, stany zapalne i osłabienie ściany jelita” wzajemnie się napędzają10.

Dysbioza mikrobioty jelitowej ma związek z różnymi chorobami układu pokarmowego, ale także z zaburzeniami metabolicznymi22, alergicznymi23, a nawet psychicznymi24. Jednak ludzkie ciało jest również domem dla specyficznych ekosystemów mikrobiologicznych zlokalizowanych w skórze25, drogach moczowych26, pochwie27, jamie ustnej28 i płucach29, z których wszystkie mogą też stać się niezrównoważone i być związane z określonymi chorobami.

Jak przywrócić równowagę mikrobioty?

Zazwyczaj po epizodzie dysbiozy mikrobiota jest w stanie w naturalny sposób powrócić do początkowej równowagi (chociaż jej pierwotny skład nigdy nie zostaje w pełni przywrócony): mówi się, że jest ona „odporna”30. Czasami jednak ta „rebioza” lub powrót do równowagi mikrobiologicznej może zająć trochę czasu: na przykład nawet u zdrowej osoby dorosłej może to zająć sześć miesięcy po zażyciu antybiotyków31. Wreszcie, dysbioza może prowadzić do zaburzenia równowagi, które utrzymuje się przez długi czas bez możliwości pełnego powrotu do stanu pierwotnego, co jest szkodliwe dla zdrowia1.

Co robić w przypadku dysbiozy? Istnieje kilka różnych rozwiązań pozwalających przywrócić równowagę mikrobioty i odzyskać lepsze zdrowie.

Międzynarodowe Obserwatorium Mikrobioty

Odkryj wyniki z 2023 r.
Probiotyki: pożyteczne mikroorganizmy wsparciem dla organizmu

Probiotyki to: „żywe mikroorganizmy, które podawane w odpowiednich ilościach przynoszą gospodarzowi korzyści zdrowotne” 32,33. Polecamy stronę poświęconą probiotykom, ich działaniu, produkcji i doborowi, którą można odwiedzić tutaj. Poznaj naszą stronę internetową poświęconą probiotykom.

Prebiotyki odżywią Twoją mikrobiotę

Pochodzące głównie z włókien pokarmowych (fruktooligosacharydy, galaktooligosacharydy, inulina itp.) prebiotyki są nieprzyswajalnymi substratami lub składnikami odżywczymi wykorzystywanymi przez mikroorganizmy mikrobioty, mającymi korzystny wpływ na nasze zdrowie.34,35 Więcej informacji na temat ich wpływu na mikrobiotę znajdziesz tutaj. Produkty łączące probiotyki i prebiotyki nazywane są symbiotykami.36,37

Zdrowa dieta – utrzymaj prawidłowe funkcjonowanie mikrobioty

To, co jemy – zarówno jakość, jak i różnorodność naszej diety – przyczynia się do równowagi naszej mikrobioty jelitowej,38,39 a także wpływa na jej skład i może być odpowiedzialne za pojawienie się niektórych chorób.22 Zapytaj swojego lekarza rodzinnego i/lub dietetyka o porady dotyczące tego, które pokarmy mają korzystny lub szkodliwy wpływ, aby utrzymać jelita w jak najlepszej kondycji 40i zachować zdrowie!

Przeszczep mikrobioty – nadzieja na przyszłość

Podobnie jak inne narządy, mikrobiota może zostać przeszczepiona innej osobie w celu przywrócenia równowagi jej ekosystemu mikrobiologicznego.41,42 Obecnie takie podejście terapeutyczne jest dobrze udokumentowane w odniesieniu do mikrobioty jelitowej, znane jako przeszczep mikrobioty kałowej (FMT), jednak obecnie jest ono dopuszczone jedynie w celu leczenia nawracających zakażeń Clostridioides difficile.41 Prowadzone są intensywne badania nad techniką przeszczepu FMT pod kątem innych patologii jelitowych.41 Obecnie testuje się również transplantację mikrobioty pochwy (VMT) która może być obiecującą opcją w leczeniu opornego lub nawracającego bakteryjnego zapalenia pochwy.43 Badania nad przeszczepem mikrobioty skóry są nadal nieliczne, pierwsze wyniki są jednak dość obiecujące.44,45

"Informacyjny" -Peggy Rhinelander (Od My health, my microbiota)


"Absolutnie fascynujące, jak dysbioza ujawnia ukryte powiązania między naszym zdrowiem a mikrobiotą!" -Aware Health Rewards App (Od My health, my microbiota)

Źródła

1. Levy M, Kolodziejczyk AA, Thaiss CA, et al. Dysbiosis and the immune system. Nat Rev Immunol. 2017;17(4):219-232.

2. Iebba V, Totino V, Gagliardi A, et al. Eubiosis and dysbiosis: the two sides of the microbiota. New Microbiol. 2016;39(1):1-12.

3. Lagier JC, Khelaifia S, Alou MT, et al. Culture of previously uncultured members of the human gut microbiota by culturomics. Nat Microbiol. 2016 Nov 7;1:16203.

4. Rinninella E, Raoul P, Cintoni M, et al. What is the Healthy Gut Microbiota Composition? A Changing Ecosystem across Age, Environment, Diet, and Diseases. Microorganisms. 2019;7(1):14.

5. Weiss GA, Hennet T. Mechanisms and consequences of intestinal dysbiosis. Cell Mol Life Sci. 2017;74(16):2959-2977.

6. Tiffany CR, Bäumler AJ. Dysbiosis: from fiction to function. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol. 2019;317(5):G602-G608.

7. Franzosa EA, Huang K, Meadow JF, et al. Identifying personal microbiomes using metagenomic codes. Proc Natl Acad Sci U S A. 2015 Jun 2;112(22):E2930-8.

8. Appanna V.D. (2018) Dysbiosis, Probiotics, and Prebiotics: In Diseases and Health. In: Human Microbes - The Power Within. Springer, Singapore.

9. Sender R, Fuchs S, Milo R. Revised Estimates for the Number of Human and Bacteria Cells in the Body. PLoS Biol. 2016 Aug 19;14(8):e1002533.

10. INRAE : Durable changes in the intestinal ecosystem: new perspectives for the treatment of chronic inflammatory diseases, INRAE PRESS OFFICE 26/11/2020.

11. Yatsunenko T, Rey FE, Manary MJ, et al. Human gut microbiome viewed across age and geography. Nature 2012 ; 486 : 222–227.

12. Wang B, Yao M, Lv L, et al.The Human Microbiota in Health and Disease[J].Engineering,2017,3(1):71-82.

13. Ramirez J, Guarner F, Bustos Fernandez L, et al. Antibiotics as Major Disruptors of Gut Microbiota. Front Cell Infect Microbiol. 2020;10:572912.

14. McFarland LV, Ozen M, Dinleyici EC et al. Comparison of pediatric and adult antibiotic-associated diarrhea and Clostridium difficile infections. World J Gastroenterol. 2016;22(11):3078-3104.

15. Gonçalves B, Ferreira C, Alves CT, et al. Vulvovaginal candidiasis: Epidemiology, microbiology and risk factors. Crit Rev Microbiol. 2016;42(6):905-927.

16. Langdon A, Crook N, Dantas G. The effects of antibiotics on the microbiome throughout development and alternative approaches for therapeutic modulation. Genome Med. 2016;8(1):39.

17. Li N, Ma WT, Pang M, et al. The Commensal Microbiota and Viral Infection: A Comprehensive Review. Front Immunol. 2019;10:1551.

18. Aljahdali NH, Sanad YM, Han J, et al. Current knowledge and perspectives of potential impacts of Salmonella enterica on the profile of the gut microbiota. BMC Microbiol. 2020;20(1):353.

19. Zmora N, Suez J, Elinav E. You are what you eat: diet, health and the gut microbiota. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2019;16(1):35-56.

20. Francino MP. Antibiotics and the Human Gut Microbiome: Dysbioses and Accumulation of Resistances. Front Microbiol. 2016;6:1543.

21. Palleja A, Mikkelsen KH, Forslund SK, et al. Recovery of gut microbiota of healthy adults following antibiotic exposure. Nat Microbiol. 2018;3(11):1255-1265.

22. Ley RE, Turnbaugh PJ, Klein S, et al. Microbial ecology: human gut microbes associated with obesity. Nature. 2006 Dec 21;444(7122):1022-3.

23. Houghteling PD, Walker WA. From Birth to "Immunohealth," Allergies and Enterocolitis. J Clin Gastroenterol. 2015 Nov-Dec;49 Suppl 1(0 1):S7-S12

24. Maiuolo J, Gliozzi M, Musolino V, et al. The Contribution of Gut Microbiota-Brain Axis in the Development of Brain Disorders. Front Neurosci. 2021 Mar 23;15:616883.

25. Bay L, Barnes CJ, Fritz BG, et al. Universal Dermal Microbiome in Human Skin. mBio. 2020 Feb 11;11(1):e02945-19.

26. Neugent ML, Hulyalkar NV, Nguyen VH, et al. Advances in Understanding the Human Urinary Microbiome and Its Potential Role in Urinary Tract Infection. mBio. 2020 Apr 28;11(2):e00218-20.

27. Greenbaum S, Greenbaum G, Moran-Gilad J, et al. Ecological dynamics of the vaginal microbiome in relation to health and disease. Am J Obstet Gynecol. 2019 Apr;220(4):324-335.

28. Radaic A, Kapila YL. The oralome and its dysbiosis: New insights into oral microbiome-host interactions. Comput Struct Biotechnol J. 2021 Feb 27;19:1335-1360.

29. Mathieu E, Escribano-Vazquez U, Descamps D, et al. Paradigms of Lung Microbiota Functions in Health and Disease, Particularly, in Asthma. Front Physiol. 2018;9:1168. Published 2018 Aug 21.

30. FAO/OMS, Joint Food and Agriculture Organization of the United Nations/ World Health Organization. Working Group. Report on drafting  guidelines for the evaluation of probiotics in food, 2002.

31. Hill C, Guarner F, Reid G, et al. Expert consensus document. The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics consensus statement on the scope and appropriate use of the term probiotic. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2014;11(8):506-514.

32. Gibson GR, Roberfroid MB. Dietary modulation of the human colonic microbiota: introducing the concept of prebiotics .J Nutr, 1995; 125:1401-12.

33. Gibson GR, Hutkins R, Sanders ME, et al. Expert consensus document: The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics (ISAPP) consensus statement on the definition and scope of prebiotics. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2017;14(8):491-502.

34. Markowiak P, Śliżewska K. Effects of Probiotics, Prebiotics, and Synbiotics on Human Health. Nutrients. 2017;9(9):1021.

35. Swanson, K.S., Gibson, G.R., Hutkins, R. et al. The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics (ISAPP) consensus statement on the definition and scope of synbiotics. Nat Rev Gastroenterol Hepatol 17, 687–701 (2020).

36. Tap J, Furet JP, Bensaada M, et al. Gut microbiota richness promotes its stability upon increased dietary fibre intake in healthy adults. Environ Microbiol. 2015 Dec;17(12):4954-64.

37. Quigley EMM, Gajula P. Recent advances in modulating the microbiome. F1000Res. 2020;9:F1000 Faculty Rev-46. Published 2020 Jan 27.

38. Wilson AS, Koller KR, Ramaboli MC, et al. Diet and the Human Gut Microbiome: An International Review. Dig Dis Sci. 2020;65(3):723-740. 

39. Zallot, Camille Transplantation de microbiote fécal et pathologies digestives,  La Lettre de l'Hépato-gastroentérologue, Vol. XXI -n° 1, janvier-février 2018.

40. Cammarota G, Ianiro G, Tilg H, et al. European consensus conference on faecal microbiota transplantation in clinical practice. Gut. 2017;66(4):569-580.

41. Lev-Sagie A, Goldman-Wohl D, Cohen Y, et al. Vaginal microbiome transplantation in women with intractable bacterial vaginosis. Nat Med. 2019;25(10):1500-1504.

42. Myles IA, Earland NJ, Anderson ED, et al. First-in-human topical microbiome transplantation with Roseomonas mucosa for atopic dermatitis. JCI Insight. 2018;3(9):e120608.

43. Zhou H, Shi L, Ren Y, et al. Applications of Human Skin Microbiota in the Cutaneous Disorders for Ecology-Based Therapy. Front Cell Infect Microbiol. 2020;10:570261

44. Rhoads JM, Collins J, Fatheree NY, et al. Infant Colic Represents Gut Inflammation and Dysbiosis. J Pediatr. 2018 Dec;203:55-61.e3.

45. Bowe W, Patel NB, Logan AC. Acne vulgaris, probiotics and the gut-brain-skin axis: from anecdote to translational medicine. Benef Microbes. 2014;5(2):185-199.

46. Totté JEE, Pardo LM, Fieten KB et al. Nasal and skin microbiomes are associated with disease severity in paediatric atopic dermatitis. Br J Dermatol. 2019 Oct;181(4):796-804.

47. Amabebe E, Anumba DOC. The Vaginal Microenvironment: The Physiologic Role of Lactobacilli. Front Med (Lausanne). 2018 Jun 13;5:181.

48. Younes JA, Lievens E, Hummelen R, et al. Women and Their Microbes: The Unexpected Friendship. Trends Microbiol. 2018 Jan;26(1):16-32.+

49. Dumas A, Bernard L, Poquet Y, et al. The role of the lung microbiota and the gut-lung axis in respiratory infectious diseases. Cell Microbiol. 2018 Dec;20(12):e12966.

50. Budden KF, Shukla SD, Rehman SF, et al. Functional effects of the microbiota in chronic respiratory disease. Lancet Respir Med. 2019 Oct;7(10):907-920.

51. Hardouin P, Chiron R, Marchandin H, et al. Metaproteomics to Decipher CF HostMicrobiota Interactions: Overview, Challenges and Future Perspectives. Genes (Basel). 2021 Jun 9;12(6):892.

52. Horwitz D, McCue T, Mapes AC, et al. Decreased microbiota diversity associated with urinary tract infection in a trial of bacterial interference. J Infect. 2015 Sep;71(3):358-367.

BMI-21.48